diaendoСахарный диабетDiabetes mellitus2072-03512072-0378Endocrinology research centre10.14341/DM13458diaendo-13458Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯORIGINAL STUDIESПредикторы ремиссии сахарного диабета 2 типа у пациентов с морбидным ожирением после бариатрических операцийPredictors of type 2 diabetes remission in patients with morbid obesity after bariatric surgeryhttps://orcid.org/0009-0008-5278-2645БожкоА. О.BozhkoA. O.

Божко Алина Олеговна

WoS Researcher ID: OHV-3107-2025

Новосибирск

Alina O. Bozhko

WoS Researcher ID: OHV-3107-2025

Novosibirsk

a.bozhko@g.nsu.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8629-7030КоролеваЕ. А.KorolevaE. A.

Королева Елена Анатольевна, к.м.н.

Новосибирск

Elena A. Koroleva, MD, PhD

WoS Researcher ID: S-1384-2017; Scopus Author ID: 55522435000

Novosibirsk

ekoro@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7379-9229ШумковО. А.ShumkovO. A.

Шумков Олег Анатольевич, д.м.н.

WoS Researcher ID: AAJ-8970-2020; Scopus Author ID: 44961205500

Новосибирск

Oleg A. Shumkov, MD, PhD

WoS Researcher ID: AAJ-8970-2020; Scopus Author ID: 44961205500

Novosibirsk

oashumkov@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3502-5892КорбутА. И.KorbutA. I.

Корбут Антон Иванович, к.м.н.

WoS Researcher ID: R-7923-2017; Scopus Author ID: 57151138800

Новосибирск

Anton I. Korbut, MD, PhD

WoS Researcher ID: R-7923-2017; Scopus Author ID: 57151138800

Novosibirsk

korbutai@icgbio.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5407-8722КлимонтовВ. В.KlimontovV. V.

Климонтов Вадим Валерьевич, д.м.н., профессор

WoS Researcher ID: R-7689-2017; Scopus Author ID: 8295977000

630060, Новосибирск, ул. Тимакова, 2 

Vadim V. Klimontov, MD, PhD, Professor

WoS Researcher ID: R-7689-2017; Scopus Author ID: 8295977000

2 Timakov Street, 630060 Novosibirsk

klimontov@mail.ruНаучно-исследовательский институт клинической и экспериментальной лимфологии — филиал ФГБНУ Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук; Новосибирский национальный государственный исследовательский университетРоссияResearch Institute of Clinical and Experimental Lymphology – branch of the Institute of Cytology and Genetics, Siberian Branch of Russian Academy of Sciences; Novosibirsk State UniversityRussian FederationНаучно-исследовательский институт клинической и экспериментальной лимфологии — филиал ФГБНУ Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наукРоссияResearch Institute of Clinical and Experimental Lymphology – branch of the Institute of Cytology and Genetics, Siberian Branch of Russian Academy of SciencesRussian Federation202601102026294345354Copyright © Божко А.О., Королева Е.А., Шумков О.А., Корбут А.И., Климонтов В.В., 20262026Божко А.О., Королева Е.А., Шумков О.А., Корбут А.И., Климонтов В.В.Bozhko A.O., Koroleva E.A., Shumkov O.A., Korbut A.I., Klimontov V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.dia-endojournals.ru/jour/article/view/13458ОБОСНОВАНИЕ

ОБОСНОВАНИЕ. Бариатрическая хирургия является высокоэффективным методом лечения сахарного диабета 2 типа (СД2) у пациентов с морбидным ожирением, однако результат операции вариабелен: некоторые больные не достигают ремиссии СД2, у некоторых отмечается недостаточная потеря массы тела или ее последующий набор. Существующие прогностические шкалы ремиссии СД2 после бариатрических операций не лишены ограничений, связанных с гетерогенностью выборок, различиями в типах хирургических вмешательств и размерами когорт. Следовательно, разработка новых прогностических моделей остается актуальной задачей.

ЦЕЛЬ

ЦЕЛЬ. Определить предикторы ремиссии СД2 у пациентов с морбидным ожирением в течение года после бариатрической операции: минигастрошунтирования (MGB) или одноанастомозного слив-илеошунтирования (SASI).

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ. В одноцентровое ретроспективное исследование включены 112 пациентов с СД2 и морбидным ожирением, которым выполнено MGB (n=86) или SASI (n=26). Оценка статуса ремиссии СД2 проводилась в течение 12 месяцев после операции. Для анализа предикторов ремиссии использовались логистическая регрессия с поправкой на ковариаты, регрессионный анализ Кокса и ROC-анализ.

РЕЗУЛЬТАТЫ

РЕЗУЛЬТАТЫ. Ремиссия СД2 в течение года после операции достигнута у 83 (74%) пациентов. В логистическом регрессионном анализе после поправки на возраст, пол, индекс массы тела и вид операции предикторами ремиссии СД2 являлись отсутствие инсулинотерапии до операции (ОШ=6,27, p<0,001), гликированный гемоглобин (HbA1c, ОШ=0,5, p<0,001), С-пептид натощак и через 2 часа после завтрака (ОШ=1,52, p=0,023 и ОШ=1,21, p=0,041 соответственно), расчетная скорость утилизации глюкозы (рСУГ, ОШ=1,83, p=0,001). В регрессионном анализе Кокса эти факторы, а  также длительность диабета и уровень С-реактивного белка (СРБ) предсказывали более быстрое наступление ремиссии в течение первого года после операции. В ROC-анализе определены следующие пороговые значения предикторов ремиссии: длительность диабета <7 лет (p=0,021); HbA1c<7,5% (p<0,001); С-пептид натощак >4 нг/мл (p=0,003); С-пептид после еды >6,5 нг/мл (p<0,001); рСУГ >1,4 мг/кг/мин (p=0,043); СРБ>6,4 мг/л (p=0,045). На основе идентифицированных предикторов построена прогностическая модель: AUC=0,92 (95% ДИ 0,82–0,99), общая точность — 83% (95% ДИ 64–94%).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ. Более высокая вероятность достижения ремиссии СД2 в течение года после бариатрических операций (MGB, SASI) ассоциирована с меньшей длительностью СД2, отсутствием инсулинотерапии до операции, более низким дооперационным уровнем HbA1c, более высоким уровнем С-пептида натощак и после еды, а также с более высокой чувствительностью к инсулину (рСУГ) и более высоким уровнем СРБ до операции.

BACKGROUND

BACKGROUND: Bariatric surgery is a highly effective method of type 2 diabetes (T2D) treatment in patients with morbid obesity, but surgical outcomes are variable: some patients do not achieve remission of T2D, others may have insufficient weight loss or subsequent weight regain. Existing models for predicting diabetes remission are not without limitations due to sample heterogeneity, differences in types of surgical interventions, and cohort sizes. Therefore, new prognostic models are needed.

AIM

AIM: To determine predictors of T2D remission in patients with morbid obesity within a year after Mini-Gastric Bypass (MGB) or Single Anastomosis Sleeve Ileal Bypass (SASI).

MATERIALS AND METHODS

MATERIALS AND METHODS: A single-center retrospective study included 112 patients with T2D and morbid obesity who underwent either MGB (n=86) or SASI (n=26). The status of T2D remission was assessed for 12 months after surgery. Covariate-adjusted logistic regression, Cox regression analysis, and ROC analysis were used to analyze remission predictors.

RESULTS

RESULTS: Remission of T2D within one year after surgery was achieved in 83 (74%) patients. No insulin therapy before surgery (OR=6.27, p<0.001), glycated hemoglobin (HbA1c, OR=0.5, p<0.001), fasting and 2-hour post-breakfast C-peptide (OR=1.52, p=0.023 and OR=1.21, p=0.041, respectively), and estimated glucose disposal rate (eGDR, OR=1.83, p=0.001) were predictors of remission in logistic regression analysis after adjustment for age, sex, body mass index, and type of operation. In Cox regression analysis, these factors, as well as diabetes duration and C-reactive protein (CRP) level, predicted faster onset of remission within the first year after surgery. The ROC analysis identified the following cut-off points of predictors: diabetes duration <7 years (p=0.021); HbA1c<7.5% (p<0.001); fasting C-peptide >4 ng/mL (p=0.003); postprandial C-peptide >6.5 ng/mL (p<0.001); eGDR >1.4 mg/kg/min (p=0.043); CRP >6.4 mg/L (p=0.045). A prognostic model based on the identified predictors was developed (AUC=0.92 [95% CI 0.82–0.99], overall accuracy=83% [95% CI 64–94%]).

CONCLUSION

CONCLUSION: Achieving remission of T2D within one year after bariatric surgery (MGB, SASI) is associated with a shorter duration of T2D, absence of insulin therapy before surgery, lower preoperative HbA1c levels, higher fasting and postprandial C-peptide levels, as well as higher preoperative insulin sensitivity (eGDR) and CRP levels.

метаболическая хирургиягликемический контрольинсулинорезистентностьС-пептидпрогностическая модельmetabolic surgeryglycemic controlinsulin resistanceC-peptideprognostic modelИсследование выполнено за счет средств госзадания НИИКЭЛ – филиал ИЦиГ СО РАН.The study was carried out using funds from a state assignment from the RICEL – Branch of IC&G SB RASReferencesPereyra-García Castro FM, Oliva García JG, García Nuñez MA, et al. Efficacy in type 2 diabetes mellitus remission in patients undergoing bariatric surgery. Endocrinol Diabetes Nutr (Engl Ed). 2019;66(1):56–61. doi: https://doi.org/10.1016/j.endinu.2018.08.007Pereyra-García Castro FM, Oliva García JG, García Nuñez MA, et al. Efficacy in type 2 diabetes mellitus remission in patients undergoing bariatric surgery. Endocrinol Diabetes Nutr (Engl Ed). 2019;66(1):56–61. doi: https://doi.org/10.1016/j.endinu.2018.08.007Courcoulas AP, Daigle CR, Arterburn DE. Long term outcomes of metabolic/bariatric surgery in adults. BMJ. 2023;383:e071027. doi: https://doi.org/10.1136/bmj-2022-071027Courcoulas AP, Daigle CR, Arterburn DE. Long term outcomes of metabolic/bariatric surgery in adults. BMJ. 2023;383:e071027. doi: https://doi.org/10.1136/bmj-2022-071027Schauer PR, Bhatt DL, Kirwan JP, et al. Bariatric Surgery versus Intensive Medical Therapy for Diabetes — 5-Year Outcomes. N Engl J Med. 2017;376(7):641–651. doi: https://doi.org/10.1056/NEJMoa1600869Schauer PR, Bhatt DL, Kirwan JP, et al. Bariatric Surgery versus Intensive Medical Therapy for Diabetes — 5-Year Outcomes. N Engl J Med. 2017;376(7):641–651. doi: https://doi.org/10.1056/NEJMoa1600869AbdAlla Salman M, Rabiee A, Salman A, et al. Predictors of type-2 diabetes remission following bariatric surgery after a two-year follow-up. Asian J Surg. 2022;45(12):2645–2650. doi: https://doi.org/10.1016/j.asjsur.2021.12.070AbdAlla Salman M, Rabiee A, Salman A, et al. Predictors of type-2 diabetes remission following bariatric surgery after a two-year follow-up. Asian J Surg. 2022;45(12):2645–2650. doi: https://doi.org/10.1016/j.asjsur.2021.12.070Lee WJ, Hur KY, Lakadawala M, et al. Predicting success of metabolic surgery: age, body mass index, C-peptide, and duration score. Surg Obes Relat Dis. 2013;9(3):379–384. doi: https://doi.org/10.1016/j.soard.2012.07.015Lee WJ, Hur KY, Lakadawala M, et al. Predicting success of metabolic surgery: age, body mass index, C-peptide, and duration score. Surg Obes Relat Dis. 2013;9(3):379–384. doi: https://doi.org/10.1016/j.soard.2012.07.015Still CD, Benotti P, Mirshahi T, et al. DiaRem2: Incorporating duration of diabetes to improve prediction of diabetes remission after metabolic surgery. Surg Obes Relat Dis. 2019;15(5):717–724. doi: https://doi.org/10.1016/j.soard.2018.12.020Still CD, Benotti P, Mirshahi T, et al. DiaRem2: Incorporating duration of diabetes to improve prediction of diabetes remission after metabolic surgery. Surg Obes Relat Dis. 2019;15(5):717–724. doi: https://doi.org/10.1016/j.soard.2018.12.020Aminian A, Andalib A. Individualized metabolic surgery (IMS) score. Surg Obes Relat Dis. 2018;14(12):1921–1922. doi: https://doi.org/10.1016/j.soard.2018.09.009Aminian A, Andalib A. Individualized metabolic surgery (IMS) score. Surg Obes Relat Dis. 2018;14(12):1921–1922. doi: https://doi.org/10.1016/j.soard.2018.09.009Moh MC, Cheng A, Tan CH, et al. Metabolic Surgery Diabetes Remission (MDR) Score: a New Preoperative Scoring System for Predicting Type 2 Diabetes Remission at 1 Year After Metabolic Surgery in the Singapore Multiethnic Asian Setting. Obes Surg. 2020;30(9):3387–3393. doi: https://doi.org/10.1007/s11695-020-04576-3Moh MC, Cheng A, Tan CH, et al. Metabolic Surgery Diabetes Remission (MDR) Score: a New Preoperative Scoring System for Predicting Type 2 Diabetes Remission at 1 Year After Metabolic Surgery in the Singapore Multiethnic Asian Setting. Obes Surg. 2020;30(9):3387–3393. doi: https://doi.org/10.1007/s11695-020-04576-3Неймарк А.Е., Молоткова М.А., Гальченко М.И., и др. Система прогнозирования ремиссии сахарного диабета 2 типа после бариатрической хирургии DRAMS // Сахарный диабет. – 2024. – Т. 27. – № 5. – С. 451–460. doi: https://doi.org/10.14341/DM13169Neimark AE, Molotkova MA, Galchenko MI, et al. DRAMS — the new system for predicting type 2 diabetes mellitus remission after bariatric surgery. Diabetes mellitus. 2024;27(5):451–460. (In Russ.)] doi: https://doi.org/10.14341/DM13169Plaeke P, Beunis A, Ruppert M, et al. Review, Performance Comparison, and Validation of Models Predicting Type 2 Diabetes Remission After Bariatric Surgery in a Western European Population. Obes Surg. 2021;31(4):1549–1560. doi: https://doi.org/10.1007/s11695-020-05157-0Plaeke P, Beunis A, Ruppert M, et al. Review, Performance Comparison, and Validation of Models Predicting Type 2 Diabetes Remission After Bariatric Surgery in a Western European Population. Obes Surg. 2021;31(4):1549–1560. doi: https://doi.org/10.1007/s11695-020-05157-0Дедов И.И., Шестакова М.В., Майоров А.Ю., и др. Алгоритмы специализированной медицинской помощи больным сахарным диабетом / под ред. И.И. Дедова, М.В. Шестаковой, А.Ю. Майорова. 9-й выпуск // Сахарный диабет. — 2019. — Т. 22. — № 1S1. — С. 1–144. doi: https://doi.org/10.14341/DM20191S1Dedov II, Shestakova MV, Mayorov AYu, et al. Standards of specialized diabetes care. Edited by Dedov II, Shestakova MV, Mayorov AYu. 9th edition. Diabetes Mellitus. 2019;22(1S1):1–144. (In Russ.)] doi: https://doi.org/10.14341/DM20191S1Lu Z, Xiong Y, Feng X, et al. Insulin resistance estimated by estimated glucose disposal rate predicts outcomes in acute ischemic stroke patients. Cardiovasc Diabetol. 2023;22(1):225. doi: https://doi.org/10.1186/s12933-023-01925-1Lu Z, Xiong Y, Feng X, et al. Insulin resistance estimated by estimated glucose disposal rate predicts outcomes in acute ischemic stroke patients. Cardiovasc Diabetol. 2023;22(1):225. doi: https://doi.org/10.1186/s12933-023-01925-1Оспанов О.Б., Елеуов Г.А., Бекмурзинова Ф.К. Желудочное шунтирование в современной бариатрической хирургии // Ожирение и метаболизм. — 2020. — Т. 17. — № 2. — С. 130–137. doi: https://doi.org/10.14341/omet10161Ospanov OB, Yeleuov GA, Bekmurzinova FK. Gastric bypass in modern bariatric surgery. Obesity and Metabolism. 2020;17(2):130–137. (In Russ.)] doi: https://doi.org/10.14341/omet10161Baldane S, Celik M, Korez MK, et al. Comparison of scoring systems for predicting short- and long-term type 2 diabetes remission after bariatric surgery. J Minim Access Surg. 2024;20(4):432–442. doi: https://doi.org/10.4103/jmas.jmas_321_23Baldane S, Celik M, Korez MK, et al. Comparison of scoring systems for predicting short- and long-term type 2 diabetes remission after bariatric surgery. J Minim Access Surg. 2024;20(4):432–442. doi: https://doi.org/10.4103/jmas.jmas_321_23Неймарк А.Е., Молоткова М.А., Макарова Е.О., Гальченко М.И. Оценка прогностической ценности шкал ABCD и IMS в наступлении ремиссии сахарного диабета 2 типа у пациентов после бариатрической хирургии // Трансляционная медицина. — 2023. — Т. 10. — № 3. — С. 136–145. doi: https://doi.org/10.18705/2311-4495-2023-10-3-136-145Neimark AE, Molotkova MA, Makarova EO, Galchenko MI. Prognostic value of the ABCD and IMS for evaluation of type 2 diabetes mellitus remission after bariatric surgery. Translational Medicine. 2023;10(3):136–145. (In Russ.)] doi: https://doi.org/10.18705/2311-4495-2023-10-3-136-145Неймарк А.Е., Молоткова М.А., Макарова Е.О., Гальченко М.И. Оценка прогностической ценности шкал DiaRem и Ad-DiaRem у пациентов с сахарным диабетом 2 типа после бариатрической хирургии // Московский хирургический журнал. — 2022. — № 4. — С. 41–48. doi: https://doi.org/10.17238/2072-3180-2022-4-41-48Neimark AE, Molotkova MA, Makarova EO, Galchenko MI. The prognostic value of DiaRem and Ad-DiaRem in patients with type 2 diabetes mellitus after bariatric surgery. Moscow Surgical Journal. 2022;(4):41–48. (In Russ.)] doi: https://doi.org/10.17238/2072-3180-2022-4-41-48Hage K, Ikemiya K, Ghusn W, et al. Type 2 diabetes remission after Roux-en-Y gastric bypass: a multicentered experience with long-term follow-up. Surg Obes Relat Dis. 2023;19(12):1339–1345. doi: https://doi.org/10.1016/j.soard.2023.09.025Hage K, Ikemiya K, Ghusn W, et al. Type 2 diabetes remission after Roux-en-Y gastric bypass: a multicentered experience with long-term follow-up. Surg Obes Relat Dis. 2023;19(12):1339–1345. doi: https://doi.org/10.1016/j.soard.2023.09.025Корнюшин О.В., Сакеян И.С., Кравчук Е.Н., и др. Прогнозирование ремиссии сахарного диабета 2 типа после выполнения бариатрической операции // Сахарный диабет. — 2021. — Т. 24. — № 6. — С. 565–570. doi: https://doi.org/10.14341/DM12814Kornyushin OV, Sakeian IS, Kravchuk EN, et al. Prediction of remission of type 2 diabetes mellitus after bariatric surgery. Diabetes Mellitus. 2021;24(6):565–570. (In Russ.)] doi: https://doi.org/10.14341/DM12814Xia K, Jin S, Chen G, et al. Association between estimated glucose disposal rate and metabolic syndrome: a cross-sectional analysis of the National Health and Nutrition Examination Survey. Front Nutr. 2025;12:1544582. doi: https://doi.org/10.3389/fnut.2025.1544582Xia K, Jin S, Chen G, et al. Association between estimated glucose disposal rate and metabolic syndrome: a cross-sectional analysis of the National Health and Nutrition Examination Survey. Front Nutr. 2025;12:1544582. doi: https://doi.org/10.3389/fnut.2025.1544582Bonaventura A, Liberale L, Carbone F, et al. High baseline C-reactive protein levels predict partial type 2 diabetes mellitus remission after biliopancreatic diversion. Nutr Metab Cardiovasc Dis. 2017;27(5):423–429. doi: https://doi.org/10.1016/j.numecd.2017.01.007Bonaventura A, Liberale L, Carbone F, et al. High baseline C-reactive protein levels predict partial type 2 diabetes mellitus remission after biliopancreatic diversion. Nutr Metab Cardiovasc Dis. 2017;27(5):423–429. doi: https://doi.org/10.1016/j.numecd.2017.01.007Kopp HP, Krzyzanowska K, Möhlig M, et al. Effects of marked weight loss on plasma levels of adiponectin, markers of chronic subclinical inflammation and insulin resistance in morbidly obese women. Int J Obes (Lond). 2005;29(7):766–771. doi: https://doi.org/10.1038/sj.ijo.0802983Kopp HP, Krzyzanowska K, Möhlig M, et al. Effects of marked weight loss on plasma levels of adiponectin, markers of chronic subclinical inflammation and insulin resistance in morbidly obese women. Int J Obes (Lond). 2005;29(7):766–771. doi: https://doi.org/10.1038/sj.ijo.0802983Pittas AG, Kawahara T, Jorde R, et al. Vitamin D and Risk for Type 2 Diabetes in People With Prediabetes: A Systematic Review and Meta-analysis of Individual Participant Data From 3 Randomized Clinical Trials. Ann Intern Med. 2023;176(3):355–363. doi: https://doi.org/10.7326/M22-3018Pittas AG, Kawahara T, Jorde R, et al. Vitamin D and Risk for Type 2 Diabetes in People With Prediabetes: A Systematic Review and Meta-analysis of Individual Participant Data From 3 Randomized Clinical Trials. Ann Intern Med. 2023;176(3):355–363. doi: https://doi.org/10.7326/M22-3018

The authors declare that there are no conflicts of interest present.