diaendoСахарный диабетDiabetes mellitus2072-03512072-0378Endocrinology research centre10.14341/DM12931diaendo-12931Research ArticleОригинальные исследованияOriginal StudiesАвтоматизированный анализ ретинальной микроциркуляции при сахарном диабете 1 типаAutomated analysis of retinal microcirculation in type 1 diabetes mellitushttps://orcid.org/0000-0003-4043-456XЮсефЮ. Н.YusefYu. N.

Юсеф Наим Юсеф - д.м.н.

Москва

Yusef N. Yusef - MD, PhD.

Moscow

9695949@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3806-3985ДуржинскаяМ. Х.DurzhinskayaM. H.

Дуржинская Мадина Хикметовна - к.м.н.; ResearcherID: D-3729-2018; Scopus Author ID: 57218617872.

119021, Москва, улица Россолимо, д. 11А

Madina H. Durzhinskaya - PhD; ResearcherID: D-3729-2018; Scopus Author ID: 57218617872.

11A Rossolimo street, 119021 Moscow

m.h.efendieva@gmail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6744-4907ПавловВ. Г.PavlovV. G.

Павлов Владислав Геннадьевич

Москва

Vladislav G. Pavlov.

Moscow

pavlovoculis@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4757-5584ПетрачковД. В.PetrachkovD. V.

Петрачков Денис Валериевич - к.м.н.

Москва

Denis V. Petrachkov - PhD.

Moscow

petrachkov@doctor.comhttps://orcid.org/0000-0002-9171-1005ГуревичИ. Б.GurevichI. B.

Гуревич Игорь Борисович - к.ф.-м.н.

Москва

Igor B. Gurevich - PhD in Physics and Mathematics.

Moscow

igourevi@ccas.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5120-3081ЯшинаВ. В.YashinaV. V.

Яшина Вера Владимировна - к.ф.-м.н.

Москва

Vera V. Yashina - PhD in Physics and Mathematics.

Moscow

werayashina@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-5553-4187ТлеубаевА. Т.TleubaevA. T.

Тлеубаев Адиль Талгатович – магистр.

Москва

Adil T. Tleubaev - master.

Moscow

adil.tleubayev.3.14159@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-3026-6315ФадеевВ. В.FadeyevV. V.

Фадеев Валентин Викторович - д.м.н., профессор.

Москва

Valentin V. Fadeyev - MD, PhD, Зrofessor.

Moscow

walfad@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2147-3061ПолубояриноваИ. В.PoluboyarinovaI. V.

Полубояринова Ирина Владимировна - к.м.н.

Москва

Irina V. Poluboyarinova - PhD.

Moscow

polub-irina@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6628-2352ГольдшмидА. Е.GoldsmidA. E.

Гольдшмид Анна Ефимовна

Москва

Anna E. Goldsmid

Moscow

goldsmid93@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-6813-5935КарамуллинаР. А.KaramullinaR. А.

Карамуллина Регина Айдаровна

Москва

Regina A. Karamullina

Moscow

karamullina.regina@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2998-3392ЛипатовД. В.LipatovD. V.

Липатов Дмитрий Валентинович - д.м.н., профессор.

Москва

Dmitry V. Lipatov - MD, PhD, Professor.

Moscow

glas1966@rambler.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5507-8775БудзинскаяМ. В.BudzinskayaM. V.

Будзинская Мария Викторовна - д.м.н.

Москва

Maria V. Budzinskaya - MD, PhD.

Moscow

m_budzinskaya@mail.ruНаучно-исследовательский институт глазных болезнейРоссияResearch institute of eye diseasesRussian FederationФедеральный исследовательский центр «Информатика и управление»РоссияFederal Research Center Computer Science and ControlRussian FederationПервый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова (Сеченовский Университет)РоссияI.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)Russian FederationГНЦ РФ ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр эндокринологии»РоссияEndocrinology research centreRussian Federation2024190320242714149Copyright © Юсеф Ю.Н., Дуржинская М.Х., Павлов В.Г., Петрачков Д.В., Гуревич И.Б., Яшина В.В., Тлеубаев А.Т., Фадеев В.В., Полубояринова И.В., Гольдшмид А.Е., Карамуллина Р.А., Липатов Д.В., Будзинская М.В., 20242024Юсеф Ю.Н., Дуржинская М.Х., Павлов В.Г., Петрачков Д.В., Гуревич И.Б., Яшина В.В., Тлеубаев А.Т., Фадеев В.В., Полубояринова И.В., Гольдшмид А.Е., Карамуллина Р.А., Липатов Д.В., Будзинская М.В.Yusef Y.N., Durzhinskaya M.H., Pavlov V.G., Petrachkov D.V., Gurevich I.B., Yashina V.V., Tleubaev A.T., Fadeyev V.V., Poluboyarinova I.V., Goldsmid A.E., Karamullina R.А., Lipatov D.V., Budzinskaya M.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.dia-endojournals.ru/jour/article/view/12931ОБОСНОВАНИЕ

ОБОСНОВАНИЕ. В работе проводилась оценка квантитативных параметров микроциркуляторного русла у пациентов с сахарным диабетом 1 типа (СД1) с различными особенностями клинического течения, а также закономерностей их изменения в зависимости от стадии диабетической ретинопатии (ДР). Автоматизированный анализ оптических когерентных томограмм-ангиограмм (ОКТ-А) проводился с помощью специально разработанного программного обеспечения (ПО), предоставляющего возможности квантитативной оценки параметров сосудистого русла с целью валидации диагностической ценности сосудистых биомаркеров и изучения закономерностей изменения микрососудистого русла сетчатки при СД1.

ЦЕЛЬ

ЦЕЛЬ. Целью исследования была оценка информативности комплекса клинических и визуализируемых биомаркеров при СД1 с использованием нового алгоритма анализа изображений ОКТ-А.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ. В исследовании приняли участие 188 человек (365 глаз) с СД1. Анализ параметров ОКТ-А был выполнен с помощью специально разработанного ПО. Проанализированы взаимосвязи между ОКТ-А биомаркерами и возрастом, длительностью СД, уровнем гликированного гемоглобина (HbA1c), стадией ДР и максимально корригированной остротой зрения (МКОЗ).

РЕЗУЛЬТАТЫ

РЕЗУЛЬТАТЫ. В результате корреляционного анализа ОКТ-А 365 глаз была выявлена статистически значимая зависимость всех квантитативных параметров ОКТ-А от возраста пациентов и длительности СД (p<0,05). Доказано, что с прогрессированием ДР происходит усугубление изменений сосудистого русла, а именно: увеличение площади фовеальной аваскулярной зоны (ФАЗ) на уровне поверхностного капиллярного сплетения (SCP) (K=0,788, p=0) и глубокого капиллярного сплетения (DCP) (K=0,764, p=0,03); снижение сосудистой плотности (скелетонизированной сосудистой плотности (VSD)) на уровне SCP (K=-0,476, p=0) и DCP (K=-0,485, p=0); VSD на уровне SCP (K=0,692, p=0) и DCP (K=0,713, p=0); увеличение VDI на уровне SCP (K=0,698, p=0) и DCP (K=787, p<0,01), а также увеличение индекса диаметра сосудов (VCI) на уровне SCP (K=0,735, p=0) и DCP (K=0,694, p=0). Была обнаружена обратная связь между уровнем HbA1c и VAD на уровне SCP (K=-0,636, p=0) и DCP (K=-0,619, p=0,05), а также прямая связь с VDI на уровне DCP (K=0,717, p<0,05). Влияние уровня HbA1c на другие показатели микроциркуляции сетчатки не было подтверждено (p>0,05). Доказано наличие обратной связи между МКОЗ и ФАЗ на уровне DCP (K=-0,728, p=0), а также VSD на уровне DCP (K=-0,754, p=0).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ. В результате комплексного анализа клинических данных и визуализируемых биомаркеров был выявлен ряд закономерностей, имеющих диагностическую ценность при диабетической ретинопатии.

BACKGROUND

BACKGROUND: The paper is dedicated to the assessment of the retinal microvasculature in patients with type 1 diabetes mellitus (DM) with various features of the clinical course and different stages of diabetic retinopathy (DR). Automatic analysis of optical coherence tomogram angiograms (OCT-A) was carried out with specially developed software that provides the ability to estimate quantitative vascular parameters.

AIM

AIM: The purpose of the study was to assess diagnostic accuracy of clinical parameters and imaging biomarkers in type 1 diabetes using a new algorithm for OCT-A analysis.

MATERIALS AND METHODS

MATERIALS AND METHODS: The study involved 186 people (365 eyes) with type 1 diabetes. The analysis of the OCT-A parameters was performed with a specially developed software. The range of studied parameters included: foveal avascular zone (FAZ), vessel area density (VAD), skeletonized vessel density (VSD), vessel diameter index (VDI), vascular curvature index (VCI) at the level of superficial (SCP) and deep (DCP) retinal capillary plexuses in the macular region. A correlation between the involvement of OCT-A biomarkers and age, degree of DM, increased glycated hemoglobin (HbA1c) level, stage of DR, and maximally corrected visual acuity (BCVA) was analysed.

RESULTS

RESULTS: A significant dependence of all quantitative OCT-A parameters on the age of and duration of diabetes (p<0.05) was revealed. An increase in FAZ SCP (K=0.788, p=0) and DCP (K=0.764, p=0.03); decrease in VAD SCP (K=-0.476, p=0) and DCP (K=-0.485, p=0); VSD SCP (K=0.692, p=0) and DCP (K=0.713, p=0); an increase in VDI SCP (K=0.698, p=0) and DCP (K=787, p<0.01), as well as an increase in the VCI SCP (K=0.735, p=0) and DCP (K=0.694, p p=0). An inverse relationship was found between HbA1c level and VAD SCP (K=-0.636, p=0) and DCP (K=-0.619, p=0.05) were identified as well as a direct relationship with VDI DCP (K=0.717, p<0.05). The influence of the HbA1c level on other parameters was not confirmed (p>0.05). The presence of correlation between BCVA and FAZ DCP (K=-0.728, p=0), as well as VSD DCP (K=-0.754, p=0) was proved.

CONCLUSION

CONCLUSION: As a result of a comprehensive analysis of clinical data and imaging biomarkers, a number of patterns that have diagnostic value in diabetic retinopathy were identified.

биомаркерысахарный диабетдиабетическая ретинопатияанализ изображенийОКТ-ангиографиясосудистая плотностьскелетонизированная плотность сосудовдиаметр сосудовbiomarkersdiabetes mellitusdiabetic retinopathyimage analysisOCT angiographyvascular densityskeletonized densityvascular diameterРабота выполнена по инициативе авторов без привлечения финансированияReferencesДедов И.И., Шестакова М.В., Майоров А.Ю., Мокрышева Н.Г. Алгоритмы специализированной медицинской помощи больным сахарным диабетом / Под ред. И.И. Дедова, М.В. Шестаковой, А.Ю. Майорова. 10-й выпуск // Сахарный диабет. 2021;24(1S):1-148. https://doi.org/10.14341/DM12802Dedov II, Shestakova MV, Mayorov AYu, Mokrysheva NG. Standards of specialized diabetes care. Edited by Dedov II, Shestakova MV, Mayorov AYu. 10th edition. Diabetes mellitus. 2021;24(1S):1-148. (In Russ.)] https://doi.org/10.14341/DM12802Eisma JH, Dulle JE, Fort PE. Current knowledge on diabetic retinopathy from human donor tissues. World Journal of Diabetes, 2015. 6(2), 312-320. https://doi.org/10.4239/wjd.v6.i2.312Eisma JH, Dulle JE, Fort PE. Current knowledge on diabetic retinopathy from human donor tissues. World Journal of Diabetes, 2015. 6(2), 312-320. https://doi.org/10.4239/wjd.v6.i2.312Hafner J, Karst S, Schmidt-Erfurth U. Potential Imaging Biomarkers in the Development and Progression of Diabetic Retinopathy. Early Events in Diabetic Retinopathy and Intervention Strategies. 2018;2 9-36. https://doi.org/10.5772/intechopen.71747Hafner J, Karst S, Schmidt-Erfurth U. Potential Imaging Biomarkers in the Development and Progression of Diabetic Retinopathy. Early Events in Diabetic Retinopathy and Intervention Strategies. 2018;2 9-36. https://doi.org/10.5772/intechopen.71747Jenkins AJ, Joglekar MV, Hardikar AA, et al. Biomarkers in diabetic retinopathy. The Review of Diabetic Studies. 2015;12(1-2):159-95. https://doi.org/10.1900/RDS.2015.12.159Jenkins AJ, Joglekar MV, Hardikar AA, et al. Biomarkers in diabetic retinopathy. The Review of Diabetic Studies. 2015;12(1-2):159-95. https://doi.org/10.1900/RDS.2015.12.159Govindaswamy N, Ratra D, Dalan D, et al. Vascular changes precede tomographic changes in diabetic eyes without retinopathy and improve artificial intelligence diagnostics. Journal of Biophotonics. 2020; 13(9). https://doi.org/10.1002/jbio.202000107Govindaswamy N, Ratra D, Dalan D, et al. Vascular changes precede tomographic changes in diabetic eyes without retinopathy and improve artificial intelligence diagnostics. Journal of Biophotonics. 2020; 13(9). https://doi.org/10.1002/jbio.202000107Стулова А.Н., Семенова Н.С., Железнякова А.В., и др. ОКТ-А биомаркеры доклинической ретинопатии в динамике и их связь с системными факторами // Acta Biomedica Scientifica. 2021;6(6-1):122-127. https://doi.org/10.29413/ABS.2021-6.6-1.14Stulova AN, Semenova NS, Zheleznyakova AV, Akopyan VS, Lipatov DV. Time-related OCT-A changes in preclinical retinopathy and their association with systemic factors. Acta Biomedica Scientifica. 2021;6(6-1):122-127. (In Russ.)] https://doi.org/10.29413/ABS.2021-6.6-1.14Нероев В.В., Охоцимская Т.Д., Фадеева В.А. Оценка микрососудистых изменений сетчатки при сахарном диабете методом ОКТ-ангиографии // Российский офтальмологический журнал. 2017;10(2):40-45. https://doi.org/10.21516/2072-0076-2017-10-2-40-45Neroev VV, Okhotsimskaya TD, Fadeeva VA. An account of retinal microvascular changes in diabetes acquired by OCTangiography. Russian Ophthalmological Journal. 2017;10(2):40-45. (In Russ.)] https://doi.org/10.21516/2072-0076-2017-10-2-40-45Freiberg FJ, Pfau M, Wons J, et al. Optical coherence tomography angiography of the foveal avascular zone in diabetic retinopathy. Graefe’s Archive for Clinical and Experimental Ophthalmology. 2016;254(6):1051-1058. https://doi.org/10.1007/s00417-015-3148-2Freiberg FJ, Pfau M, Wons J, et al. Optical coherence tomography angiography of the foveal avascular zone in diabetic retinopathy. Graefe’s Archive for Clinical and Experimental Ophthalmology. 2016;254(6):1051-1058. https://doi.org/10.1007/s00417-015-3148-2Oliverio GW, Ceravolo I, Bhatti A, et al. Foveal avascular zone analysis by optical coherence tomography angiography in patients with type 1 and 2 diabetes and without clinical signs of diabetic retinopathy. International Ophthalmology. 2021;41, 649–658. https://doi.org/10.1007/s10792-020-01621-zOliverio GW, Ceravolo I, Bhatti A, et al. Foveal avascular zone analysis by optical coherence tomography angiography in patients with type 1 and 2 diabetes and without clinical signs of diabetic retinopathy. International Ophthalmology. 2021;41, 649–658. https://doi.org/10.1007/s10792-020-01621-zCarnevali A, Sacconi R, Corbelli E, et al. Optical coherence tomography angiography analysis of retinal vascular plexuses and choriocapillaris in patients with type 1 diabetes without diabetic retinopathy. Acta Diabetologica. 2017;54(7), 695–702. https://doi.org/10.1007/s00592-017-0996-8Carnevali A, Sacconi R, Corbelli E, et al. Optical coherence tomography angiography analysis of retinal vascular plexuses and choriocapillaris in patients with type 1 diabetes without diabetic retinopathy. Acta Diabetologica. 2017;54(7), 695–702. https://doi.org/10.1007/s00592-017-0996-8Abdelshafy M, Abdelshafy A. Correlations Between Optical Coherence Tomography Angiography Parameters and the Visual Acuity in Patients with Diabetic Retinopathy. Clinical Ophthalmology. 2020;14:1107-1115 https://doi.org/10.2147/OPTH.S248881Abdelshafy M, Abdelshafy A. Correlations Between Optical Coherence Tomography Angiography Parameters and the Visual Acuity in Patients with Diabetic Retinopathy. Clinical Ophthalmology. 2020;14:1107-1115 https://doi.org/10.2147/OPTH.S248881Chua J, Sim R, Tan B, et al. Optical Coherence Tomography Angiography in Diabetes and Diabetic Retinopathy. Journal of Clinical Medicine. 2020;9(6):1723. https://doi.org/10.3390/jcm9061723Chua J, Sim R, Tan B, et al. Optical Coherence Tomography Angiography in Diabetes and Diabetic Retinopathy. Journal of Clinical Medicine. 2020;9(6):1723. https://doi.org/10.3390/jcm9061723Гойдин А.П., Фабрикантов О.Л., Проничкина М.М., Мисюрёв Д.М. Оценка диагностической ценности параметров оптической когерентной томографии с ангиографией пациентов с диабетической ретинопатией // Саратовский научно-медицинский журнал. 2020;16(1):210-215 URL: https://cyberleninka.ru/article/n/otsenka-diagnosticheskoy-tsennosti-parametrov-opticheskoy-kogerentnoy-tomografii-s-angiografiey-patsientov-s-diabeticheskoy (дата обращения: 03.06.2022)Goydin AP, Fabrikantov OL, Pronichkina MM, Misyurev DM. Estimation of diagnostic value of optical coherence tomography angiography parameters in patients with diabetic retinopathy. Saratov Journal of Medical Scientific Research. 2020;16 (1): 210–215] URL: https://cyberleninka.ru/article/n/otsenka-diagnosticheskoy-tsennosti-parametrov-opticheskoy-kogerentnoy-tomografii-s-angiografiey-patsientov-s-diabeticheskoy (дата обращения: 03.06.2022)Attia Ali Ahmed M, Shawkat Abdelhaleem A. Evaluation of Microvascular and Visual Acuity Changes in Patients with Early Diabetic Retinopathy: Optical Coherence Tomography Angiography Study. Clinical Ophthalmology. 2022;16:429-440. https://doi.org/10.2147/OPTH.S353426Attia Ali Ahmed M, Shawkat Abdelhaleem A. Evaluation of Microvascular and Visual Acuity Changes in Patients with Early Diabetic Retinopathy: Optical Coherence Tomography Angiography Study. Clinical Ophthalmology. 2022;16:429-440. https://doi.org/10.2147/OPTH.S353426Inanc M, Tekin K, Kiziltoprak H, et al. Changes in retinal microcirculation precede the clinical onset of diabetic retinopathy in children with type 1 diabetes mellitus. American Journal of Ophthalmology. 2019;207:37-44. https://doi.org/10.1016/j.ajo.2019.04.011Inanc M, Tekin K, Kiziltoprak H, et al. Changes in retinal microcirculation precede the clinical onset of diabetic retinopathy in children with type 1 diabetes mellitus. American Journal of Ophthalmology. 2019;207:37-44. https://doi.org/10.1016/j.ajo.2019.04.011Cao D, Yang D, Huang Z, et al. Optical coherence tomography angiography discerns preclinical diabetic retinopathy in eyes of patients with type 2 diabetes without clinical diabetic retinopathy. Acta Diabetologica. 2018;55(5): 469–477. https://doi.org/10.1007/s00592-018-1115-1Cao D, Yang D, Huang Z, et al. Optical coherence tomography angiography discerns preclinical diabetic retinopathy in eyes of patients with type 2 diabetes without clinical diabetic retinopathy. Acta Diabetologica. 2018;55(5): 469–477. https://doi.org/10.1007/s00592-018-1115-1Bhanushali D, Anegondi N, Gadde SGK, et al. Linking retinal microvasculature features with severity of diabetic retinopathy using optical coherence tomography angiography. Investigative Opthalmology & Visual Science. 2016;57:519–525. https://doi.org/10.1167/iovs.15-18901Bhanushali D, Anegondi N, Gadde SGK, et al. Linking retinal microvasculature features with severity of diabetic retinopathy using optical coherence tomography angiography. Investigative Opthalmology & Visual Science. 2016;57:519–525. https://doi.org/10.1167/iovs.15-18901Durbin MK, An L, Shemonski ND, et al. Quantification of retinal microvascular density in optical coherence tomographic angiography images in diabetic retinopathy. JAMA Ophthalmology. 2017;135 (4): 370–376. https://doi.org/10.1001/jamaophthalmol.2017.0080Durbin MK, An L, Shemonski ND, et al. Quantification of retinal microvascular density in optical coherence tomographic angiography images in diabetic retinopathy. JAMA Ophthalmology. 2017;135 (4): 370–376. https://doi.org/10.1001/jamaophthalmol.2017.0080Sasongko MB, Wong TY, Nguyen TT, et al. Retinal Vessel Tortuosity and Its Relation to Traditional and Novel Vascular Risk Markers in Persons with Diabetes. Current Eye Research. 2016;41(4):551-7. https://doi.org/10.3109/02713683.2015.1034371Sasongko MB, Wong TY, Nguyen TT, et al. Retinal Vessel Tortuosity and Its Relation to Traditional and Novel Vascular Risk Markers in Persons with Diabetes. Current Eye Research. 2016;41(4):551-7. https://doi.org/10.3109/02713683.2015.1034371Reif R, Qin J, An L, et al. Quantifying optical microangiography images obtained from a spectral domain optical coherence tomography system. International Journal of Biomedical Imaging. 2012: 1–11. https://doi.org/10.1155/2012/509783Reif R, Qin J, An L, et al. Quantifying optical microangiography images obtained from a spectral domain optical coherence tomography system. International Journal of Biomedical Imaging. 2012: 1–11. https://doi.org/10.1155/2012/509783Lee H, Lee M, Chung H, Kim HC. Quantification of retinal vessel tortuosity in diabetic retinopathy using optical coherence tomography angiography. Retina. 2018;38(5):976-985. https://doi.org/10.1097/IAE.0000000000001618Lee H, Lee M, Chung H, Kim HC. Quantification of retinal vessel tortuosity in diabetic retinopathy using optical coherence tomography angiography. Retina. 2018;38(5):976-985. https://doi.org/10.1097/IAE.0000000000001618Sasongko MB, Wang JJ, Donaghue KC, et al. Alterations in retinal microvascular geometry in young type 1 diabetes. Diabetes Care. 2010;33(6):1331–1336. https://doi.org/10.2337/dc10-0055Sasongko MB, Wang JJ, Donaghue KC, et al. Alterations in retinal microvascular geometry in young type 1 diabetes. Diabetes Care. 2010;33(6):1331–1336. https://doi.org/10.2337/dc10-0055Sasongko MB, Wong TY, Donaghue KC, et al. Retinal arteriolar tortuosity is associated with retinopathy and early kidney dysfunction in type 1 diabetes. American Journal of Ophthalmology. 2012;153(1):176–83. https://doi.org/10.1016/j.ajo.2011.06.005Sasongko MB, Wong TY, Donaghue KC, et al. Retinal arteriolar tortuosity is associated with retinopathy and early kidney dysfunction in type 1 diabetes. American Journal of Ophthalmology. 2012;153(1):176–83. https://doi.org/10.1016/j.ajo.2011.06.005Kristinsson JK, Gottfredsdóttir MS, Stefánsson E. Retinal vessel dilatation and elongation precedes diabetic macular oedema. British Journal of Ophthalmology. 1997;81(4):274–278. https://doi.org/10.1136/bjo.81.4.274Kristinsson JK, Gottfredsdóttir MS, Stefánsson E. Retinal vessel dilatation and elongation precedes diabetic macular oedema. British Journal of Ophthalmology. 1997;81(4):274–278. https://doi.org/10.1136/bjo.81.4.274International Council of Ophthalmology. ICO diabetic eye care. http://www.icoph.org/enhancing_eyecare/diabetic_eyecare.html (Accessed December 1, 2017)International Council of Ophthalmology. ICO diabetic eye care. http://www.icoph.org/enhancing_eyecare/diabetic_eyecare.html (Accessed December 1, 2017)Fayed AE, Abdelbaki AM, El Zawahry OM, Fawzi AA. Optical coherence tomography angiography reveals progressive worsening of retinal vascular geometry in diabetic retinopathy and improved geometry after panretinal photocoagulation. PLOS ONE. 2019;14(12): e0226629. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0226629Fayed AE, Abdelbaki AM, El Zawahry OM, Fawzi AA. Optical coherence tomography angiography reveals progressive worsening of retinal vascular geometry in diabetic retinopathy and improved geometry after panretinal photocoagulation. PLOS ONE. 2019;14(12): e0226629. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0226629Chua J, Chin CWL, Hong J, et al. Impact of hypertension on retinal capillary microvasculature using optical coherence tomographic angiography. Journal of Hypertension. 2019;37:572–580. https://doi.org/10.1097/HJH.0000000000001916Chua J, Chin CWL, Hong J, et al. Impact of hypertension on retinal capillary microvasculature using optical coherence tomographic angiography. Journal of Hypertension. 2019;37:572–580. https://doi.org/10.1097/HJH.0000000000001916

The authors declare that there are no conflicts of interest present.