diaendoСахарный диабетDiabetes mellitus2072-03512072-0378Endocrinology research centre10.14341/DM12532diaendo-12532Research ArticleОригинальные исследованияOriginal StudiesРанние функциональные и микроциркуляторные нарушения у пациентов с сахарным диабетом 1 типа без видимой диабетической ретинопатииEarly functional and microcirculatory changes in patients with type 1 diabetes mellitus and no apparent diabetic retinopathyhttps://orcid.org/0000-0002-5121-803XСтуловаА. Н.StulovaA. N.

Стулова Анна Николаевна, аспирант кафедры офтальмологии

Факультет фундаментальной медицины

119991, Москва, Ломоносовский пр-т, д. 27, к. 1

eLibrary SPIN: 5744-6530

 

Anna N. Stulova, MD, PhD Student Ophthalmology Department

Faculty of Medicine

27/1 Lomonosov Av., Moscow, 119991

eLibrary SPIN: 5744-6530Faculty of Medicine

 

anna_stulova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7928-5410СеменоваН. С.SemenovaN. S.

Семенова Наталия Сергеевна, кандидат медицинских наук, доцент кафедры офтальмологии

Факультет фундаментальной медицины

Москва

eLibrary SPIN: 5767-4851

 

Nataliya S. Semenova, MD, PhD, associate professor at Ophthalmology Department

Faculty of Medicine

Moscow

eLibrary SPIN: 5767-4851

semenovans@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-9524-0124ЖелезняковаА. В.ZheleznyakovaA. V.

Железнякова Анна Викторовна, кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник отделения эпидемиологии и государственного регистра СД

Москва

Scopus ID: 55939275900;

eLibrary SPIN: 8102-1779;

Researcher ID: J-3455-2017

 

Anna V. Zheleznyakova, MD, PhD, senior research associate

Moscow

Scopus ID: 55939275900;

eLibrary SPIN: 8102-1779;Researcher ID: J-3455-2017

azhelez@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-0481-3642АкопянВ. С.AkopyanV. S.

Акопян Владимир Сергеевич, доктор медицинских наук, профессор,

 заведующий кафедрой офтальмологии

Москва

Факультет фундаментальной медицины

eLibrary SPIN: 7185-9577

 

Vladimir S. Akopyan, MD, PhD, Professor, Head of Ophthalmology Department

Moscow

Faculty of Medicine

eLibrary SPIN: 7185-9577

akopyan_vs@yahoo.comhttps://orcid.org/0000-0002-2998-3392ЛипатовД. В.LipatovDmitry V.

Липатов Дмитрий Валентинович, доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделением диабетической ретинопатии и офтальмохирургии 

Москва

eLibrary SPIN: 9601-3993

Dmitry V. Lipatov, MD, PhD, Professor, Head of the Department of Diabetic Retinopathy and Eye Surgery

Moscow

eLibrary SPIN: 9601-3993

glas1966@rambler.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5057-127XШестаковаМ. В.ShestakovaM. V.

Шестакова Марина Владимировна, доктор медицинскинаук, профессор, академик РАН 

Москва

eLibrary SPIN: 7584-7015

Marina V. Shestakova, MD, PhD, Professor, Director of Diabetes Institute

Moscow

eLibrary SPIN: 7584-7015

nephro@endocrincentr.ruМосковский государственный университет имени М.В. ЛомоносоваРоссияFaculty of Medicine, Lomonosov Moscow State UniversityRussian FederationМосковский государственный университет имени М.В. ЛомоносоваРоссияLomonosov Moscow State UniversityRussian FederationНациональный медицинский исследовательский центр эндокринологииРоссияEndocrinology Research CenterRussian FederationФакультет фундаментальной медицины ФГБОУ ВО «Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова»РоссияLomonosov Moscow State UniversityRussian FederationНациональный медицинский исследовательский центр эндокринологии; Российский университет дружбы народовРоссияEndocrinology Research Center; Peoples Friendship University of RussiaRussian Federation202129062021243243250Copyright © Стулова А.Н., Семенова Н.С., Железнякова А.В., Акопян В.С., Липатов Д.В., Шестакова М.В., 20212021Стулова А.Н., Семенова Н.С., Железнякова А.В., Акопян В.С., Липатов Д.В., Шестакова М.В.Stulova A.N., Semenova N.S., Zheleznyakova A.V., Akopyan V.S., Lipatov D.V., Shestakova M.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.dia-endojournals.ru/jour/article/view/12532ОБОСНОВАНИЕ

ОБОСНОВАНИЕ. Диабетическая ретинопатия (ДР) — одно из самых частых офтальмологических осложнений сахарного диабета (СД), регистрируемое более чем у трети пациентов с СД. Выявление ранних маркеров ДР c помощью оптической когерентной томографии с функцией ангиографии (ОКТ-А) может способствовать совершенствованию диагностики и мониторинга заболевания.

ЦЕЛЬ

ЦЕЛЬ. Изучить ранние функциональные и ОКТ-А-признаки ДР у пациентов с СД 1 типа (СД1) в отсутствие офтальмоскопических проявлений.

МЕТОДЫ

МЕТОДЫ. Были обследованы 68 человек (123 глаза), из них в группу СД вошли 40 пациентов (74 глаза, длительность СД 11,7±6,1 года), в контрольную группу — 28 здоровых добровольцев (49 глаз). Критерии включения: наличие СД1, отсутствие офтальмоскопических признаков ДР; возраст от 18 до 45 лет. Всем участникам исследования был проведен стандартный офтальмологический осмотр, а также выполнена оценка остроты зрения в условиях низкой освещенности (ОЗУНО), 7-польная фоторегистрация глазного дна, ОКТ, ОКТ-А. Оцениваемые параметры: дефицит ОЗУНО, площадь фовеальной аваскулярной зоны (ФАЗ), индекс ациркулярности (ИА), сосудистая плотность (СП), скелетизированная плотность (СкП), индекс диаметра сосудов (ИДС), фрактальная размерность (ФР), толщина внутренних слоев сетчатки.

РЕЗУЛЬТАТЫ

РЕЗУЛЬТАТЫ. Дефицит ОЗУНО был значимо выше у пациентов с СД, чем в контрольной группе (0,16±0,05 и 0,10±0,04 соответственно, p<0,0001). При оценке ОКТ-А-параметров мы обнаружили значимую разницу в показателях ИА (в группе СД — 1,47±0,24, в контрольной группе — 1,31±0,15, p<0,0001). Показатели СП были значимо ниже в группе СД в поверхностном сосудистом (группа СД — 25,37±2,24%, контроль — 26,67±1,81%, p=0,028) и глубоком капиллярном сплетении (группа СД — 17,22±3,10%, контроль — 18,29±1,95%, p=0,015).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ. Полученные результаты свидетельствуют о наличии ранних функциональных и ОКТ-А-изменений на доклинической стадии ДР. Прогностическую значимость обнаруженных ОКТ-А-маркеров планируется изучить в ходе дальнейшего исследования.

BACKGROUND

BACKGROUND: Diabetic retinopathy (DR) is the leading complication of diabetes mellitus (DM) which is reported to affect more than one-third of the global diabetic population. Optical coherence tomography angiography (OCT-A) can help to reveal early biomarkers of DR to improve current diagnostic approach.

AIMS

AIMS: To evaluate early visual functions deficiency and OCT-A changes in patients with type 1 DM (T1DM) without clinical signs of DR.

MATERIALS AND METHODS

MATERIALS AND METHODS. 74 eyes of 40 T1DM patients with no apparent DR and 49 eyes of 28 healthy volunteers were included in the study. The mean duration of DM was 11,7 ± 6,1 years. All participants underwent standard ophthalmological examination, low-luminance visual acuity (LLVA) assessment, 7-field fundus photography, OCT and OCT-A. We analyzed LLVA deficit as a marker of visual function. For OCT-A scans we evaluated foveal avascular zone (FAZ) area (mm2), acircularity index (AI), vessel density (VD), skeletonized density (SD) and vessel diameter index (VDI) in superficial vascular plexus (SVP), intermediate capillary plexus (ICP) and deep capillary plexus (DCP).

RESULTS

RESULTS: LLVA deficit was significantly higher in T1DM patients (0,16±0,05 vs 0,10±0,04, p<0,0001). We also detected a significant difference in AI level (11,47 ± 0,24 vs 1,31 ± 0,15, p<0,0001). VD was significantly lower in T1DM patients in SVP (25,37 ± 2,24%, vs 26,67 ± 1,81%, p=0,028) and DCP (17,22 ± 3,10 % vs 18,29 ± 1,95%, p=0,015)

CONCLUSIONS

CONCLUSIONS: Our results demonstrate early visual functions deficiency and OCT-A changes at the preclinical stage of DR. The prognostic value of these findings will be studied during longitudinal observation.

сахарный диабетдиабетическая ретинопатияоптическая когерентная томографияретинальный кровотокdiabetes mellitusdiabetic retinopathyoptical coherence tomographyretinal vesselsИсследование выполнено в рамках государственного задания МГУ имени М.В. ЛомоносоваReferencesЛипатов Д.В., Викулова О.К., Железнякова А.В., и др. Эпидемиология диабетической ретинопатии в Российской Федерации по данным Федерального регистра пациентов с сахарным диабетом (2013–2016 гг.) // Сахарный диабет. — 2018. — Т. 21. — №4. — С. 230-240. doi: https://doi.org/10.14341/DM9797Lipatov DV, Vikulova OK, Zheleznyakova AV, et al. Trends in the epidemiology of diabetic retinopathy in Russian Federation according to the Federal Diabetes Register (2013–2016). Diabetes Mellitus. 2018;21(4):230-240. (In Russ.). doi: https://doi.org/10.14341/DM9797Дедов И.И., Шестакова М.В., Майоров А.Ю., и др. Алгоритмы специализированной медицинской помощи больным сахарным диабетом: Клинические рекомендации (Вып. 9) // Сахарный диабет. — 2019. — Т. 22. — №S1. — С.1-144. doi: https://doi.org/10.14341/DM221S1Dedov II, Shestakova MV, Mayorov AYu, et al. Standards of specialized diabetes care. Diabetes Mellitus. 2019;22(S1):1-144 (In Russ.). doi: https://doi.org/10.14341/DM221S1Forte R, Haulani H, Jürgens I. Quantative and qualitative analysis of the three capillary plexuses and choriocapillaris in patients with type 1 and type 2 diabetes mellitus without clinical signs of diabetic retinopathy: a prospective pilot study. Retina. 2020;40(2):333-344. doi: https://doi.org/10.1097/IAE.0000000000002376Forte R, Haulani H, Jürgens I. Quantative and qualitative analysis of the three capillary plexuses and choriocapillaris in patients with type 1 and type 2 diabetes mellitus without clinical signs of diabetic retinopathy: a prospective pilot study. Retina. 2020;40(2):333-344. doi: https://doi.org/10.1097/IAE.0000000000002376Sunness JS, Rubin GS, Broman A, et al. Low Luminance Visual Dysfunction as a Predictor of Subsequent Visual Acuity Loss from Geographic Atrophy in Age-Related Macular Degeneration. Ophthalmology. 2008;115(9):1480-1488. doi: https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2008.03.009Sunness JS, Rubin GS, Broman A, et al. Low Luminance Visual Dysfunction as a Predictor of Subsequent Visual Acuity Loss from Geographic Atrophy in Age-Related Macular Degeneration. Ophthalmology. 2008;115(9):1480-1488. doi: https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2008.03.009Campbell JP, Zhang M, Hwang TS, et al. Detailed vascular anatomy of the human retina by projection-resolved optical coherence tomography angiography. Sci Rep. 2017;7:1-11. doi: https://doi.org/10.1038/srep42201Campbell JP, Zhang M, Hwang TS, et al. Detailed vascular anatomy of the human retina by projection-resolved optical coherence tomography angiography. Sci Rep. 2017;7:1-11. doi: https://doi.org/10.1038/srep42201Inanc M, Tekin K, Kiziltoprak H, et al. Changes in retinal microcirculation precede the clinical onset of diabetic retinopathy in children with type 1 diabetes mellitus. Am J Ophthalmol. 2019;207:37-44. doi: https://doi.org/10.1016/j.ajo.2019.04.011Inanc M, Tekin K, Kiziltoprak H, et al. Changes in retinal microcirculation precede the clinical onset of diabetic retinopathy in children with type 1 diabetes mellitus. Am J Ophthalmol. 2019;207:37-44. doi: https://doi.org/10.1016/j.ajo.2019.04.011Wood LJ, Jolly JK, Andrews CD, et al. Low-contrast visual acuity versus low-luminance visual acuity in choroideremia. Clin Exp Optom. 2021;104(1):90-94. doi: https://doi.org/10.1111/cxo.13087Wood LJ, Jolly JK, Andrews CD, et al. Low-contrast visual acuity versus low-luminance visual acuity in choroideremia. Clin Exp Optom. 2021;104(1):90-94. doi: https://doi.org/10.1111/cxo.13087Midena E, Segato T, Giuliano M, Zucchetto M. Macular recovery function (nyctometry) in diabetics without and with early retinopathy. Br J Ophthalmol. 1990;74(2):106-108. doi: https://doi.org/10.1136/bjo.74.2.106Midena E, Segato T, Giuliano M, Zucchetto M. Macular recovery function (nyctometry) in diabetics without and with early retinopathy. Br J Ophthalmol. 1990;74(2):106-108. doi: https://doi.org/10.1136/bjo.74.2.106Mermeklieva EA. Pattern electroretinography and retinal changes in patients with diabetes mellitus type 2. Neurophysiol Clin. 2019;49(3):209-215. doi: https://doi.org/10.1016/j.neucli.2019.04.002Mermeklieva EA. Pattern electroretinography and retinal changes in patients with diabetes mellitus type 2. Neurophysiol Clin. 2019;49(3):209-215. doi: https://doi.org/10.1016/j.neucli.2019.04.002Кулыбышева В.С., Ронзина И.А., Гамидов А.А., и др. Предикторы ранних изменений сетчатки при сахарном диабете // Офтальмология. — 2020. — Т. 17. — №1. — С. 88-95. doi: https://doi.org/10.18008/1816-5095-2020-1-88-95Kulybysheva VS, Ronzina IA, Gamidov AA, et al. Predictors of early retinal changes in diabetes mellitus. Ophthalmology. 2020;17(1):88-95. (In Russ.). doi: https://doi.org/10.18008/1816-5095-2020-1-88-95Pierro L, Iuliano L, Cicinelli MV, et al. Retinal neurovascular changes appear earlier in type 2 diabetic patients. Eur J Ophthalmol. 2017;27(3):346-351. doi: https://doi.org/10.5301/ejo.5000887Pierro L, Iuliano L, Cicinelli MV, et al. Retinal neurovascular changes appear earlier in type 2 diabetic patients. Eur J Ophthalmol. 2017;27(3):346-351. doi: https://doi.org/10.5301/ejo.5000887Vujosevic S, Midena E. Retinal Layers Changes in Human Preclinical and Early Clinical Diabetic Retinopathy Support Early Retinal Neuronal and Müller Cells Alterations. J Diabetes Res. 2013;2013:1-8. doi: https://doi.org/10.1155/2013/905058Vujosevic S, Midena E. Retinal Layers Changes in Human Preclinical and Early Clinical Diabetic Retinopathy Support Early Retinal Neuronal and Müller Cells Alterations. J Diabetes Res. 2013;2013:1-8. doi: https://doi.org/10.1155/2013/905058De Carlo TE, Chin AT, Bonini FMA, et al. Detection of microvascular changes in eyes of patients with diabetes but not clinical diabetic retinopathy using optical coherence tomography angiography. Retina. 2015;35(11):2364-2370. doi: https://doi.org/10.1097/IAE.0000000000000882De Carlo TE, Chin AT, Bonini FMA, et al. Detection of microvascular changes in eyes of patients with diabetes but not clinical diabetic retinopathy using optical coherence tomography angiography. Retina. 2015;35(11):2364-2370. doi: https://doi.org/10.1097/IAE.0000000000000882Бурнашева М.А., Куликов А.Н., Мальцев Д.С. Персонализированный анализ фовеальной аваскулярной зоны с помощью оптической когерентной томографии-ангиографии // Офтальмологические ведомости. — 2017. — Т. 10. — №4. — С. 32-40. doi: https://doi.org/10.17816/OV10432-40[Burnasheva MA, Kulikov AN, Maltsev DS. Personalized analysis of foveal avascular zone with optical coherence tomography angiography. Ophthalmology Journal. 2017;10(4):32-40 (In Russ.). doi: https://doi.org/10.17816/OV10432-40Scarinci F, Picconi F, Giorno P, et al. Deep capillary plexus impairment in patients with type 1 diabetes mellitus with no signs of diabetic retinopathy revealed using optical coherence tomography angiography. Acta Ophthalmol. 2018;96(2):264-265. doi: https://doi.org/10.1111/aos.13510Scarinci F, Picconi F, Giorno P, et al. Deep capillary plexus impairment in patients with type 1 diabetes mellitus with no signs of diabetic retinopathy revealed using optical coherence tomography angiography. Acta Ophthalmol. 2018;96(2):264-265. doi: https://doi.org/10.1111/aos.13510Tang FY, Ng DS, Lam A, et al. Determinants of quantitative optical coherence tomography angiography metrics in patients with diabetes. Sci Rep. 2017;7(1):1-10. doi: https://doi.org/10.1038/s41598-017-02767-0Tang FY, Ng DS, Lam A, et al. Determinants of quantitative optical coherence tomography angiography metrics in patients with diabetes. Sci Rep. 2017;7(1):1-10. doi: https://doi.org/10.1038/s41598-017-02767-0

The authors declare that there are no conflicts of interest present.